El Consejo Pontificio de la Cultura, además de las tareas establecidas en la Carta autógrafa de Fundación, toma para sí la herencia del Consejo Pontificio para el Diálogo con los No Creyentes. Actualmente el Dicasterio está estructurado internamente en diversos Departamentos, bajo la dirección de un oficial, que cubren los principales sectores temáticos y geográficos del mundo de la cultura.